Dulles naît le à Watertown (New York).
Il poursuit ses études à l'Université de Princeton où il obtient un B.A. en 1914, puis un M.A. en en . Il entre ensuite au Service Diplomatique du Département d'Etat, jusqu'en en , où il obtient un LL.B de l'Université George Washington. Il pratique ensuite la loi à New York de en à en . De en à en il est Directeur de l'OSS à Berne (Suisse), puis repratique la loi de en à en .
CIA
Le le il rentre pour une carrière à la CIA. D'abord Directeur Adjoint aux Plans jusqu'au 23
août, puis Directeur Adjoint jusqu'au le , il est enfin nommé directeur de la CIA par Dwight D. Eisenhower
le 9 février (entériné par le Sénat le 23 février, prête serment le 26),
succédant à Walter
Bedell Smith
dont il va poursuivre et péréniser les réformes, et exploiter son expérience acquise à l'OSS. Durant cette période, son frère John
Foster Dulles est Secrétaire du Département d'Etat.
William Milton Cooper
a décrit dans une interview à Jaques Vallée comment JASONS fut utilisée
comme couverture du MJ-12 pour discuter ouvertement
des ovnis sans que personne sache de quoi il s'agissait. Dès en , Eisenhower aurait initié le premier projet secret et demandé à Nelson Rockefeller de l'aider à mettre sur pied une organisation chargée de faire une étude, sans
que les agences gouvernementales et le Congrès en soient informés. Rockefeller
aurait alors utilisé la couverture du JASONS. Ce groupe de travail, composé de 12 hommes parmi lequels se trouvaient Henry Alfred Kissinger, Dulles, Zbigniew Brzezinski, George Herbert Walker Bush et 8 autres,
aurait été connu sous le nom de MJ-12, dans le cadre de l'opération Majority.
Il lance avec succès des opérations en Iran (en ), Guatemala (en ), Indonésie
(en ), Tibet (en ). Le le le président John
Fitzgerald Kennedy
lui demande de rester à son poste. Il accepte, et lance l'opération "Mongoose" (mangouste)
contre Cuba. Il quitte l'agence le le .
Il retourne ensuite à une "vie privée", jusqu'en 1963 où il fait partie de la Commission chargée d'enquêter sur l'Assassinat du Président.